Evolução Vegetal

Da Origem das Plantas à Conquista do Ambiente Terrestre (AULA 2)

 

ReinoVegetal

Os moldes atuais da taxonomia foram criados por Lineu em 1753. Nessa primeira classificação, ele havia reconhecido apenas animais e plantas. Em meados do séc. XIX, no entanto, estava claro que protistas e fungos não se adequavam bem a essa dicotomia. Logo foi criado o termo protista para incluir aqueles organismos que não eram plantas nem animais, e essa divisão passou a fazer parte da árvore da vida de Haeckel. Na metade do século vinte, já havia uma classificação com quatro reinos: Monera incluindo organismos procariotos (bactérias), Protista incluindo micróbios eucariotos, fungos e algas (exceto as clorófitas, incluídas no reino vegetal), animais e plantas. Desse esquema derivou a classificação de cinco reinos, um reino exclusivo para fungos, proposto por Margulis na década de 70 (antecipado por Whittaker nos anos 60s).

            Os eucariotos são definidos pela presença de um núcleo limitado por um membrana, onde se localizam os cromossomos. A maioria dos eucariotos são quimeras resultantes de endossimbioses. Os plastídeos e outras organelas são derivações de organismos fagocitados pelo ancestral dos eucariotos. Os peroxissomo foram as primeiras organelas, protegendo o hospedeiro dos malefícios do oxigênio. A fagocitose de uma proteobactéria teria dado origem à mitocondria e, posteriormente, a de uma cianobactéria ao cloroplasto. O monofilestismo das plantas animais e fungos tem sido sustentado em estudos filogenéticos com dados moleculares. O reino Monera tem sido divido em dois grupos, as verdadeiras bactérias, incluindo as cianobactérias, e as arqueobactérias (Archea), mais relacionadas com os eucariotos. Curiosamente, nesses dois grupos, as linhagens mais antigas são termofílicas, habitando locais acima de 55oC, sugerindo que a vida tenha surgido em ambientes extremamente quentes. Os protistas incluem mais de 100.000 espécies de organismos unicelulares heterotróficos, algas autótrofas e alguns plasmódios, formando um grado de difícil resolução devido a eventos de endossimbioses e transferências horizontais. Chegamos assim num esquema onde são reconhecidos três domínios: Bacteria, Archaea e Eukarya.

            Propriedades estruturais e bioquímicas indicam que as algas verdes são mais relacionadas com as embriófitas do que com qualquer outro grupo de eucariotos. Todas as plantas verdes (Chlorobiota) possuem um conjunto de características que permitem distingui-las dos demais grupos. A presença de pigmentos de clorofila a e b, reservas de amido no cloroplasto e a uma estrutura estelar que liga os nove pares de microtúbulos nas células flageladas são únicos entre os eucariotos. O cloroplasto deriva certamente da endossimbiose de um procarioto fotossintetizante (cianobactéria) cuja maior parte das funções passou a ser exercida pelo núcleo da célula hospedeira, possivelmente alguma célula amebóide.

            As algas verdes são incluídas ou não no reino vegetal conforme a classificação adotada; quando não incluídas (e.g. classificação de Margulis), as plantas são sinônimos de embriófitas ou plantas terrestres. Por uma questão prática essa será a delimitação adotada aqui. Discussões sobre a evolução das algas ficarão restritas ao seu relacionamento com as embriófitas e assim com a origem das plantas terrestres.

            Em 1868, Haeckel propôs um esquema filogenético explícito representando as relações entre os grupos pré-darwinianos. Ele se baseou na semelhança morfológica como evidência de ancestralidade comum. De maneira geral, ele considerou as plantas terrestres, as vasculares, as espermatófitas e as angiospermas monofiléticas, mas as briófitas, as pteridófitas, as gimnospermas seriam grupos parafiléticos. Para ele a diversificação das plantas terrestres teria ocorrido no Devoniano, as espematófitas no Carbonífero e as angiospermas no Triássico.

            São possíveis sinapomorfias das embriófitas o ciclo de vida diplobionte, com alternância de gerações, uma haplóide (gametófito) e outra diplóide (esporófito), o esporófito multiceular, os esporos resistentes ao dessecamento (parede composta de esporolina), a cutícula e a presença de órgãos sexuais (gametângios) masculinos e femininos no gametófito (anterídios e arquegônios, respectivamente). O ciclo de vida consiste de uma fase gametofítica, gerada assexuadamente a partir de um esporo, e uma esporofítica originada a partir da fusão de gametas (singamia ou fertilização). A distinção mais evidente das embriófitas é a formação do embrião. Nelas, existe a retenção do óvulo e o desenvolvimento inicial do esporófito a partir do zigoto (embriogênese) ocorre no gametófito. Tradicionalmente, são reconhecidos dois grandes grupos de embriófitas: as briófitas e as traqueófitas.

 

Origem das Embriófitas

            Os primeiros sinais de vida na Terra são evidências indiretas em minérios de ferro datadas de 3,8 bilhões de anos (Ba). As primeiras evidências diretas são estromatólitos e filamentos microbianos encontrados na Austrália, possivelmente pertencentes às cianobactérias, datando de 3,5 Ba. As algas azuis e verdes dominaram a vida na Terra do Pré-Cambriano ao Paleozóico. Eucariotos teriam surgido a cerca de 2,1 Ba, mas sua diversidade só aumento depois do Neoproterozóico, há 1 Ba. Apesar de evidências bioquímicas sugerirem a presença de algas verdes a partir desse período, as primeiras plantas multicelulares apareceram apenas por volta de 750 Ma. Evidências indicam que as primeiras plantas terrestres datam do início do Devoniano, mas a presença de esporos em tétrades típicos de embriófitas são encontrados desde a metade do Orduviciano e início do Siluriano (470-430 Ma). Registros de plantas vasculares datam de 420 Ma (Siluriano), na Austrália. A ausência de fósseis de briófitas antes do Siluriano pode ser um artefato do registro fóssil, mas precário na ausência de lignina. A invasão do ambiente terrestre proporcionou uma série de alterações ecológicas, como maior estabilidade do solo devido às raízes e o aumento da umidade local devido a transpiração.

            A diferença mais evidente das embriófitas é a formação de um embrião. Sua origem portanto está relacionada a mudanças no ciclo de vida. Existem duas teorias para explicar a origem das plantas terrestres. Segundo a Teoria de Homólogos ou de Transformação, o ciclo de vida das algas ancestrais seria diplobiônticos, com alternância de geração isomórficas, na qual tanto o gametófito quanto o esporófito seriam multicelulares e independentes. Teria havido a partir daí, uma transformação levando a um ciclo heteromórfico, ou seja com diferenças morfológicas entre as fases de vida. Nesse caso, as briófitas não são consideradas estados intermediários. O esporófito das briófitas seria resultado de redução em contraposição ao das traqueófitas, resultante de elaboração. Essa teoria, no entanto, não explica a formação de um embrião a partir de gerações livres. Não existem algas diplobiontes, oogâmicas; os gametas são sempre liberados do gametófito, de modo que a fertilização e o desenvolvimento do embrião são livres, independentes do gametófito parental.

Segundo a Teoria Antitética ou de Interpolação, as algas que deram origem as plantas terrestres teriam ciclo de vida haplobiôntico (uma única geração multicelular), com alternância de gerações anisomórfica, onde os gametófitos seriam multicelulares e os esporófitos unicelulares (apenas o zigoto). Nesse caso, o esporófito das briófitas representaria um estado intermediário entre o das algas e o das pteridófitas. Ao desenvolver a Teoria Antitética, Bower sugeriu que as plantas terrestres teriam derivado de algas verdes terrestre ou de água doce com ciclo haplobiôntico (dominância do gametófito), semelhantes as caróficeas. A partir daí teria surgido a oogamia, formação de um gameta feminino (óvulo) grande e imóvel, seguido da retenção desse óvulo e posteriormente do zigoto no arquegônio do gametófito. O retardo da meiose do zigoto e a inserção de divisões mitóticas na fase diplóide (embriogênese) teria evoluído para a formação de um esporófito multicelular associado ao gamétofito. A partir daí teria se estabelecido uma relação de nutrição e desenvolvimento entre esporófito e gametófito. A alternância de gerações parece ter surgido inúmeras vezes na evolução dos protistas.

O ciclo diplobiôntico pode ter sido selecionado de maneira independente em várias linhages porque amplia as possibilidades do produto meiótico através de recombinações na fase diplóide. A associação do esporófito ao gametófito aumenta a quantidade de recursos disponíveis possibilitando a produção de mais esporos e consequentemente maximiza a reprodução.

            O ancestral das plantas terrestres estariam certamente dentre as clorófitas, mas precisamente dentre as carofíceas. Essas algas verdes são exclusivamente haplobiontes e oogâmicas, sustentando assim a Teoria Antitética. As algas verdes incluem cerca de 8.000 espécies (90% de água doce), e o gênero Coleochaetes, o mais relacionadas às embriófitas, possui 15 espécies. As carofíceas formam um grado em relação as embriófitas e juntas compõem as Estreptófitas. Dentre as características que sustentam essa relação estão a formação de fragmoplasto (conjunto de microtúbulos que surge na fase final da divisão celular e auxilia na formação da parede celular), o citoesqueleto dos gametas flagelados masculinos (ausente apenas em grupos mais derivados de espermatófitas, onde ocorre a sifonogamia), a fotorrespiração (mesma organela: peroxissomos; e enzima: oxidase glicolata) e a possível ocorrência de fitocromos (pigmento protéico de plantas ativado pela luz e que está envolvido no desenvolvimento). Fósseis de Charales, grupo irmão de Coleochaetales-embriófitas, são registrados no Siluriano.

            A invasão do ambiente terrestre pelas plantas há pelo menos 450 Ma foi um dos mais importantes eventos da história da Terra. As primeiras plantas terrestres deviam ocupar locais encharcados. A água continuava essencial para a sobrevivência das plantas e principalmente para a reprodução pois os gametas masculinos ainda tinham que alcançar o feminino nadando. As condições deviam ser rigorosas, sob alta exposição solar, períodos de seca freqüentes e solos pobres. Os níveis de CO2 estavam diminuindo e os de O2 subindo. A fotossíntese promoveu o acúmulo de oxigênio levando a formação da camada de ozônio, essencial para que as plantas pudessem emergir do escudo de água. Inicialmente, as plantas terrestres deviam ser semelhantes as briófitas, sem restrições mecânicas, compostas por um corpo taloso sem tecidos de condução ou sustentação especializados. Mudanças anatômicas e fisiológicas durante o Orduviciano e o Siluriano foram então as mais importantes. Mas o contato com a atmosfera exigiu também mudanças biofísicas e bioquímicas, dentre elas a formação de camadas protetoras, como a cutícula e a esporolina, que amenizam a perda de líquidos. As trocas gasosas passaram mais tarde a ser realizadas por poros especializados denominados estômatos. A produção de metabólitos secundários como os compostos fenólicos também contribuiu para a proteção contra os raios ultavioletas, o parasitismo e a predação. Gametóforos mais altos proveriam uma dispersão mais eficiente para os espororos gerados nos esprófitos que ali germinassem. Sem sistema vascular, o sistema axial das primeiras plantas terrestre era mantido exclusivamente devido ao turgor, limitando o crescimento de apêndices e a altura da planta a apenas alguns centímetros. O desenvolvimento de um sistema de condução representou uma inovação fisiológica e mecânica importante para as plantas terrestres, mas elas continuaram restritas a ambientes úmidos.

 

As briófitas são pequenas e simples. Típicas de ambientes úmidos, elas não possuem tecidos especializados para a condução de fluídos e nutrientes; eles são distribuídos por difusão. Nelas, o gametófito é a fase dominante na alternância de gerações. O esporófito consiste de um pé embebido no gametófito, um pedúnculo (seta) e um esporângio (cápsula) no ápice. São reconhecidos três principais grupos de briófitas. Marchantiopsida (liverworts, hepáticas; 6.000-8.000 espécies), Anthocerotopsida (hornworts; 100-400 espécies) e Briopsida (musses, musgos; com 10.000 espécies). As hepáticas são definidas pelos corpos de óleos, ausência de columelas e estômatos. Marchantia é um de seus representantes mais conhecidos. Destaca-se pelo gametófito dicotômico e gametangióforos, estruturas especializadas onde nascem os gametângios. Os esporângios possuem, além dos esporos, elatérios higroscópicos que ajudam na dispersão. Elas também se reproduzem vegetativamente através de gemas localizadas em cúpulas no dorso do gametófito e dispersadas pelas gotas de chuva. Os hornworts são definidos por um meristema intercalar, fendas de mucilagem, pirenóides e anterídios produzidos numa cavidade no talo. Finalmente, os musgos são definidos pela presença de folhas gametofíticas e rizóides multicelulares. Eles possuem um tecido condutor formado por células alongadas e altamente permeáveis chamadas hidróides que se semelham a elementos traqueais de plantas vasculares, mas sem lignina. Estudos filogenéticos têm demonstrado que as briófitas realmente formam um grupo parafilético em relação as traqueófitas, sendo as Briopsidas o grupo irmão.

 

Com a saturação dos ambientes úmidos, passou a haver uma seleção para características que permitissem a falta temporária de água. Surgiram então sistemas radiculares mais especializados na captação de água, e também na fixação de plantas maiores. O aumento na cutinização da epiderme e das paredes celulares de células subepidérmicas amenizou ainda mais a perda de líquidos por transpiração. O desenvolvimento de sistemas complexos de ramificação maximizando a superfície fotossintética foram acompanhados por sistemas mais eficientes de condução de água e sustentação obtidos com a produção de lignina nos tecidos vasculares. As primeiras plantas vasculares, supostamente a extinta Rhynia (entre 425 e 380 Ma), não possuíam raízes, nem folhas; eram homospóricas, com ramificação dicotômica. As raízes derivaram a partir da ramificação de um rizoma com rizóides. Elas auxiliaram não apenas na captação de líquidos, mas também na fixação das plantas. As folhas parecem ter surgido mais de uma vez nas traqueófitas. As folhas das licopsidas (microfolhas) são simples e supostamente derivadas de esporângios estéreis, enquanto as folhas das demais traqueófitas (megafolhas) teriam surgido a partir da expansão de ramos. A heterosporia, produção de micro e megásporos, o primeiro levando a formação de gametófitos masculinos e o segundo de gametófitos femininos (plantas com sexos separados), também surgiu diversas vezes a partir de ancestrais homospóricos (sem diferenciação de esporos e com gametófitos produzindo anterídios e arquegônios. Ainda assim, a maiorias das traqueófitas que não produzem sementes são homospóricas. Apesar de bissexuais, existe freqüentemente uma assincronia na produção de gametas masculinos e femininos na mesma planta, forçando os gametas masculinos a nadarem até outro gametófito para realizarem a fertilização de um gametófito feminino. A heterosporia é frequentemente acompanhada por endosporia (desenvolvimento do gametófito no interior da parede do esporo).

Após sua origem no Siluriano, as plantas vasculares se diversificaram rapidamente no Devoniano. A formação de um câmbio e o conseqüente crescimento secundário e um sistema vascular mais eficiente permitiram que as plantas pudessem crescer em tamanho e aumentassem seu tempo de vida. As comunidades e as paisagens terrestres cresceram bastante em complexidade no fim do Devoniano. No Carbonífero, já era possível encontrar licófitas com mais de 40 m de altura formando florestas em áreas alagadas. As licófitas estão entre as primeiras linhagens a divergirem na evolução das traqueófitas e chegaram a dominar a flora no final do Carbonífero. Atualmente, estão restritas a 1.000 espécies herbáceas divididas em Lycopodiaceae, Sellaginellaceae e Isoetaceae.

 

As traqueófitas possuem tecidos vasculares, denominados floema e xilema, que transportam líquidos e nutrientes. O xilema possui lignina que sustenta a planta ereta. Nelas, é o esporófito a fase dominante no ciclo de vida. Ele é vistoso, possuindo diferenciação de raízes, folhas e caule. Fotossintetizante, o esporófito cresce de maneira independente. O gametófito por sua vez é reduzido, especialmente nos grupos mais derivados. A redução do gametófito é marcante especialmente nas espermatófitas. Em angiospermas, o gametófito fica limitado a poucas células e é nutrido pelo esporófito, atuando como um parasita. Alguns autores acreditam que as Licófitas surgiram de maneira independente das demais traqueófitas e consideram as plantas vasculares difiléticas ou parafiléticas. Além das Licophyta (Lycopodium, Selaginella e Isoetes), encontram-se entre as traqueófitas, as Sphenophyta (Equisetum, rabo de cavalo, com registros de 300 Ma) que também possuem esporângios reunidos em estróbilos, as Psilotophyta (Psilotum e Tmesipteris, sem raíz) e as Pterophytas (as verdadeiras samambaias com mais de 12.000 espécies). Nas Pterophytas, os esporângios ficam na face abaxial das folhas e geralmente ficam reunidos em soros protegidos ou não por um indúzio. A maioria das espécies estão incluídas em Filicales, que possuem frondes compostas, com desenvolvimento circinado, gametófitos bissexuados, mas funcionalmente unissexuados.

 

            Algumas dificuldades em se estabelecer as relações de parentesco entre os grandes grupos de plantas terrestres são a antigüidade dessas linhagens, a velocidade de diversificação em determinados períodos e a ausência de muitos representantes extintos. Irradiações rápidas e antigas geram problemas analíticos que dificultam a detecção de relações filogenéticas através de dados morfológicos e moleculares. O excesso de homoplasias, por sua vez, dificulta análises morfológicas. Folhas, por exemplo, surgiram cerca de seis vezes na evolução das traqueófitas. Essa conclusão é constatada através de análises incluindo táxons extintos, que demonstram a derivação de seis grupos atuais com folhas a partir de táxons extintos áfilos.